Взаимоотношения гриба и водоросли в теле лишайника

Вопрос взаимоотношения гриба и водоросли в слоевище лишайника занимал умы ученых еще в конце прошлого столетия, да и в наше время продолжает волновать лихенологов. Со дня открытия С. Швенденера прошло более 100 лет. За этот период появилось не менее десятка теорий, пытающихся объяснить отношения между грибом и водорослью, однако среди них нет ни одной общепризнанной и окончательно доказанной. С. Швенденер, обнаружив, что лишайник состоит из гриба и водоросли, предположил, что гриб в слоевище паразитирует на водоросли. Однако он ошибочно отвел грибу роль хозяина, а водоросли - раба.

Но уже в те времена некоторые ученые выдвинули мысль о двустороннем паразитизме компонентов лишайника - гриба на водоросли и водоросли на грибе. При этом было высказано предположение, что гриб и водоросль в слоевище лишайника находятся в полном морфофизиологическом единстве и связаны между собой так же, как корни и листья цветковых растений. Такое сравнение, безусловно, было совсем необоснованным.

Наибольшее распространение среди ученых того времени получила теория мутуалистического симбиоза. Сторонники этой теории считали, что в слоевище лишайника гриб и водоросль находятся во взаимовыгодном симбиозе: водоросль "снабжает" гриб органическими веществами, а гриб "защищает" водоросль от чрезмерного нагревания и освещения и "обеспечивает" ее водой и неорганическими солями. Однако в 1873 г. этой идеалистической теории был нанесен удар. Известный французский исследователь Е. Борне, изучая анатомическое строение слоевища лишайников, обнаружил внутри водорослевых клеток грибные отростки - гаустории, всасывающие органы гриба. Это позволяло думать, что гриб использует содержимое клеток водорослей, т. е. ведет себя как паразит.

За прошедшие со времен Борне 100 лет в слоевище лишайников было открыто и описано много различных форм абсорбционных, или всасывающих, гиф гриба. Эти гифы плотно прижимаются к клетке водоросли или проникают в нее и служат, как предполагают, для передачи веществ, которые образуют водоросли в результате своей жизнедеятельности, грибному компоненту.

О том, что в слоевище лишайника происходит обмен веществами между грибом и водорослью, ученые стали говорить сразу после открытия двойственной природы лишайников. Однако некоторые экспериментальные подтверждения этим предположениям были получены лишь за последние три десятилетия. Применение новейших методов физиологических исследований с использованием меченых атомов углерода и азота, особых красящих веществ и некоторых других позволило установить, что гриб получает вещества, ассимилируемые водорослью, и ведет себя в слоевище лишайника как паразитический организм. Однако для существования как самого гриба, так и лишайника в целом необходимо, чтобы водоросль, окруженная со всех сторон грибными гифами, все-таки могла жить и более или менее нормально развиваться. Если гриб начнет проявлять себя слишком активно, поражать все без исключения водоросли и, использовав их содержимое, уничтожать их, это в конце концов может привести к гибели всех водорослей слоевища. Но тогда, уничтожив весь свой запас питания, погибнет и сам гриб, а значит, перестанет существовать и лишайник.

Гриб должен использовать лишь часть водорослей, оставляя резерв - здоровые и нормальные водоросли, содержимым которых он мог бы питаться.

Учеными были замечены любопытные защитные реакции со стороны лишайниковых водорослей. Например, одновременно с проникновением гаустория в клетку водоросли эта клетка делилась. При этом плоскость деления, как правило, проходила как раз через участок, занятый гаусторием, а образовавшиеся в результате этого процесса дочерние клетки были свободны от гаусториев. Было замечено также, что обычно гриб поражает водоросли, уже достигшие определенной стадии зрелости. В молодых растущих водорослях происходит энергичное отложение веществ в оболочке клетки и быстрое ее утолщение. Эта толстая оболочка клетки фикобионта препятствует проникновению абсорбционных органов гриба. Однако большей частью защитная реакция водорослей против активности грибного компонента очень слаба.

Способность водорослей нормально развиваться и даже размножаться в слоевище лишайника сохраняется скорее благодаря умеренности паразитизма самого гриба.

Ученые отмечают, что степень паразитизма гриба на водоросли различна не только у разных видов лишайников, но даже в одном и том же слоевище. Резкий паразитизм обнаружен лишь у примитивных лишайников. Гаустории, проникающие глубоко внутрь протопласта во-доросли, пока что были найдены лишь у наиболее просто организованных форм, в слоевище которых еще нельзя различить оформленных дифференцированных слоев. В слоевищах более высокоорганизованных лишайников часть клеток водорослей поражена грибными гифами, а остальные продолжают нормально жить и развиваться. Обычно у высокоорганизованных форм лишайников паразитизм гриба на водоросли носит весьма умеренный характер: прежде чем гриб убьет пораженные им клетки, успевает вырасти одно или несколько поколений водорослей.

Отношения между мико- и фикобионтом в слоевище лишайника не сводятся только к паразитизму гриба на водоросли. Ученые предполагают, что эти отношения гораздо сложнее. Еще в начале нашего века крупнейший русский лихенолог А. А. Еленкин, изучая анатомическое строение лишайников, обнаружил в их слоевище некральные зоны водорослей - скопления отмерших, потерявших зеленую окраску клеток, расположенные несколько ниже зоны живых водорослей. К этим бесцветным мертвым клеткам водорослей тоже тянулись грибные гифы. Это привело А. А. Еленкина к мысли, что гриб в слоевище лишайника вначале проявляет себя как паразитический организм, поражая живые клетки водоросли и используя их содержимое. Затем, убив водоросль, гриб переходит к сапрофитному способу питания, поглощая и ее мертвые остатки. Таким образом, гриб в слоевище лишайника ведет себя и как паразит, и как сапрофит. И отношения между грибом и водорослью в слоевище лишайника А. А. Елеикин назвал эндопаразитосапрофитизмом.

Интересную мысль о взаимоотношении компонентов в слоевище лишайника высказал в 60-х годах нашего столетия крупнейший советский лихенолог А. Н. Окснер. Он пришел к выводу, что водоросль в слоевище лишайника, полностью изолированная от внешней среды грибной тканью, обязательно должна забирать у грибного компонента все необходимые для своего существования вещества, за исключением тех органических соединений, которые она сама вырабатывает на свету в процессе ассимиляции углекислоты. К этим жизненно необходимым для водоросли веществам относится прежде всего вода, а также минеральные соли, азотистые и некоторые другие неорганические соединения. Следовательно, и водоросль в слоевище лишайника проявляет себя как паразит. Причем это вовсе не противоречит общему характеру ее питания. Как показало изучение лишайниковых водорослей в чистых культурах, многие из них, будучи большей частью автотрофными организмами, способны и к миксотрофному питанию.

Таким образом, ученые считают, что водорослевый и грибной компоненты лишайника находятся в очень сложных взаимоотношениях. Микобионт ведет себя как паразит и сапрофит на теле водоросли, а фикобионт, в свою очередь, паразитирует на лишайниковом грибе. При этом паразитизм фикобионта всегда носит более умеренный характер, чем паразитизм гриба.

Однако все высказанные по этому поводу точки зрения до сих пор остаются лишь догадками и большей частью не подтверждены экспериментально: лишайники оказались очень трудным объектом для физиологических исследований. Ученые пока не научились выращивать и поддерживать в живом состоянии слоевище лишайников в искусственных условиях. Тот контакт между грибом и водорослью, который с такой легкостью достигается в природе (достаточно вспомнить многообразие лишайников!), никак не удается воспроизвести в лабораторных условиях. Наоборот, при переносе лишайников в лабораторию этот контакт легко нарушается и растение просто погибает. Время от времени появляются сообщения об удачных опытах выращивания лишайника в условиях лаборатории, но пока эти сообщения единичны и не всегда достоверны.

Одной из причин неудач подобных попыток можно считать чрезвычайно медленный рост лишайников. Лишайники - многолетние растения. Обычно возраст взрослых слоевищ, которые можно увидеть где-нибудь в лесу на стволе деревьев или на почве, составляет не менее 20-50 лет. В северных тундрах возраст некоторых кустистых лишайников рода кладония достигает 300 лет. Слоевище лишайников, имеющих вид корочки, в год дает прирост всего 0,2-0,3 мм.

Кустистые и листоватые лишайники растут несколько быстрее - в год их слоевище увеличивается на 2-3 мм. Поэтому, чтобы вырастить взрослый лишайник в лаборатории, требуется не менее 20 лет, а может быть, и вся жизнь исследователя. Трудно проводить столь долговременный эксперимент!

Вот почему физиологические особенности лишайников, в том числе взаимоотношения компонентов, как правило, изучают на культурах изолированных мико- и фикобионтов. Этот метод очень перспективен, так как позволяет ставить длительные и воспроизводимые опыты. Но, к сожалению, данные, полученные этим методом, не могут полностью отразить те процессы, которые происходят в целом слоевище лишайника.

И тем более мы не вправе считать, что в природе, в естественных условиях, в слоевищах лишайника эти процессы протекают точно так же, как в культурах изолированных симбионтов. Вот почему все теории, пытающиеся объяснить взаимоотношения компонентов лишайников, остаются пока лишь догадками.

Более успешным оказалось изучение форм контакта между гифами гриба и клетками водорослей в слоевищах лишайников. Как показали исследования с применением электронной микроскопии, в слоевище лишайников можно встретить по крайней мере пять типов контакта между грибными гифами и водорослевыми клетками (рис. 289).

Рис. 289. Формы контакта между гифами гриба и клетками водорослей в слоевище лишайников: 1 - контакт между клетками водоросли требуксия и грибными гифами в слоевище кладонии; 2 - гаустории, проникающие в клетку водоросли глеокапса в слоевище слизистого лишайника Synalissa symphorea; 3 - интрацеллюлярный гаусторий, проникающий в протопласт водоросли; 4 - интрацеллюлярный гаусторий, не прорывающий плазмалеммы протопласта клетки водоросли; 5 - интрамембранный гаусторий; 6 - импрессорий, вдавливающий внутрь оболочку клетки водоросли целиком; 7 - импрессорий, вдавливающий внутрь лишь внутренний слой оболочки клетки водоросли; 8 - аппрессорий. а - гифа гриба, б - оболочка клетки водоросли, в - плазмалемма, г - плазма клетки водоросли, д - ядро клетки водоросли

Чаще всего отдельная клетка водоросли и клетка грибной гифы находятся в непосредственном контакте друг с другом. В таком случае гриб образует специальные абсорбционные, всасывающие органы, которые проникают внутрь водорослевой клетки или плотно прижимаются к ее оболочке.

В настоящее время среди абсорбционных органов гриба в слоевище лишайников различают несколько типов: гаустории, импрессории и аппрессории.

Гаустории - это боковые выросты гиф гриба, которые прорывают оболочку клетки водоросли и проникают в ее протопласт (рис. 289, 2). Обычно в клетке водоросли развивается один гаусторий, но иногда их может быть и два. В слоевище лишайника гаустории встречаются в большом количестве и существуют продолжительное время. Было замечено, что в оболочках молодых гаусториев нет отложений целлюлозы, которая могла бы затруднять обмен между клеткой водоросли и гифой гриба. Старые гаустории почти всегда одеты довольно толстым слоем целлюлозы. Различают интрацеллюлярные (внутриклеточные) и интрамембранные (внутриоболочковые) гаустории.

Интрацеллюлярные гаустории полностью прорывают оболочку клетки водоросли и проникают глубоко внутрь ее протопласта (рис.289, 3). Интрацеллюлярные гаустории образуются в случае резкого паразитизма гриба на водоросли. Это особенно характерно для лишайников с примитивным строением слоевища.

У более высокоорганизованных лишайников образуются только интрамембранные гаустории. Они прорывают оболочку клетки водоросли и достигают ее протопласта, но не углубляются в него, а остаются в оболочке водорослевой клетки (рис. 289, 5). Наибольшее количество интрамембранных гаусториев образуется в слоевище лишайников весной, в начале вегетационного периода. С наступлением осени они далеко отступают от протопласта водоросли.

Другой тип всасывающих органов гриба - импрессории - тоже боковые выросты грибных гиф, но, в отличие от гаусториев, они не прорывают оболочку клетки водоросли, а вдавливают ее внутрь (рис. 289, б, 7). Импрессории отмечены у очень многих лишайников, например у широко распространенной пельтигеры (Peltigera).

Интересно, что в слоевищах, произрастающих во влажных местообитаниях, импрессории почти не развиваются, у тех же видов в сухих местообитаниях они образуются в большом количестве. При длительной засухе число импрессориев также увеличивается. Предполагают, что в засушливые периоды и в сухих местообитаниях гриб, чтобы удовлетворить потребности в питании, увеличивает свою всасывающую поверхность за счет увеличения количества и размеров импрессориев.

В отличие от гаусториев и импрессориев, образованных боковыми отростками гифы, аппрессории образуются вершиной грибной гифы. Такая вершина гифы плотно прижимается снаружи к оболочке клетки водоросли, никогда не проникая ни в ее протопласт, ни в ее внутренний слой (рис. 289, 8).

Наличие в слоевищах многих лишайников абсорбционных органов гриба хорошо доказывает паразитическую сущность отношений микобионта к фикобионту. Но во многих случаях у лишайникового гриба все же не удается обнаружить особых абсорбционных органов, чаще всего у лишайников, фикобионт которых имеет тонкие оболочки клеток. В таких случаях уже внешний контакт гифы гриба и клетки водоросли может обеспечить обмен веществами между ними. Так, например, обстоит дело у многих видов рода кладония. Фикобионтом кладонии является одноклеточная зеленая водоросль требуксия. У этих лишайников отдельные клетки водорослей окружены со всех сторон тонкими тонкостенными гифами, иногда поделенными на мелкие клеточки. Эти гифы, которые носят название обволакивающих или контактных, не проникают в протопласт клеток водоросли и не внедряются в их оболочку, а просто окружают клетки со всех сторон, так что каждая из них становится похожей на маленький шар, охваченный пальцами рук (рис. 289,7). Иногда гифы полностью оплетают водоросли в виде сплошного покрова и при этом, сливаясь своими стенками, даже образуют клеточную псевдопаренхимную ткань. На первый взгляд кажется, что водоросли не особенно страдают от плотного окружения гифами гриба: они долго сохраняют свою зеленую окраску и продолжают интенсивно делиться.

Но в более старых участках слоевища можно найти немало отмерших обесцвеченных клеток - гриб рано или поздно все-таки убивает водоросли.

Такой же тип контакта между гифами гриба и клетками водорослей был найден у некоторых слизистых и базидиальных лишайников.

У ряда лишайников, в слоевище которых встречаются нитчатые улотриксовые водоросли, можно наблюдать еще один тип контакта. Как правило, в таком случае нити водорослей бывают целиком покрыты грибными гифами. Причем лишь иногда гифы образуют на поверхности водорослевой нити рыхлую сетку. Чаще же они располагаются очень густо и, срастаясь своими стенками, образуют сплошной чехол. Отдельная лопасть такого лишайника имеет вид тончайшего волоса. Под микроскопом она напоминает полую трубку, стенки которой образованы сросшимися грибными гифами; внутри трубки тянется нить водоросли.

У слизистых лишайников семейства коллемовых (Collemataceae) обычно не наблюдается никакого контакта между грибными гифами и клетками водорослей. Слоевище коллемовых не имеет дифференцированной структуры: нити водоросли носток разбросаны в беспорядке среди грибных гиф по всей толще слоевища (рис. 297, 2). Никаких абсорбционных отростков в клетках водорослей обычно не заметно; гифы гриба и нити сине-зеленой водоросли расположены друг около друга, не вступая в видимый контакт. Предполагают, что в данном случае гриб поглощает органические вещества, ассимилируемые водорослями, прямо из слизи, которая обычно окружает нити ностока. Однако более тщательное изучение этих лишайников показало, что у многих видов коллемы (Collema) в слоевище время от времени образуются специальные абсорбционные гифы, которые тесно прижимаются к одной из клеток водорослевой нити, а через некоторое время можно наблюдать отмирание этой клетки.

Описанные выше формы контакта между гифами микобионта и клетками водорослей, по всей видимости, не исчерпывают всего много-образия способов, с помощью которых гриб и водоросль в слоевище лишайников устанавливают между собой тесную связь. Исследования в этом направлении только начинаются. Можно думать, что дальнейшее изучение тончайших структур лишайникового слоевища с помощью электронного микроскопа не только даст много нового в описании физических контактов между грибным и водорослевым компонентами лишайников, но и откроет новые горизонты в понимании их взаимоотношений.